Se conserva buena parte de la muralla, que se encuentra jalonada de más de una treintena de almenas, algunas de ellas en buen estado donde se puede apreciar su terminación en punta de diamante, y hasta diez saeteras, según describen Clemente Sáenz Ruidrejo y Florentino Zamora Lucas. Cuenta con una puerta de acceso, pero no dispone de torres de flanqueo, ni en los ángulos, ni torre del homenaje. Realizado en tosca mampostería, parece la mínima expresión de un castillo: sólo un desnivel y una barrera. El interior del castillo es también quebrado e irregular en altura.
Su historia conocida parece arrancar en los yacimientos de cerámica campaniforme del eneolítico-bronce y en los del final de la edad de bronce, restos hallados en 1969 por Teógenes Ortego en la cueva de Covarrubias.
Es conocido el camino medieval, conservado en algunos tramos por su condición de ruta de peregrinación, que circulaba desde Bilbilis (Calatayud) a Numancia, atravesando el puerto de Bigornia y pasando por las Ventas de Ciria. Una de las dos históricas ventas que tuvo la villa, por las que pasaba gran parte del comercio entre Castilla y Aragón (y el resto del mundo), ha sido rehabilitada recientemente.
Aquí vino a reunirse en 1284 el monarca aragonés don Pedro con el rey castellano Sancho IV, en busca de una alianza para defenderse de la invasión Navarra de Tarazona.
Ciria ha estado unida desde siempre a los conflictos fronterizos entre castellanos y aragoneses. Así serviría de puerta a Enrique de Trastámara para acceder a Castilla, contra su hermano Pedro I el cruel, en febrero de 1358. Un año después se da la batalla de los campos de Araviana. En 1395 es entregada a Juan Hurtado de Mendoza por el rey Enrique el doliente, junto con Agreda, Vozmediano y Borovia, pese a la resistencia de Agreda.
En 1430 el rey aragonés se apodera de los castillos de Ciria y Borovia, que pasan de nuevo a manos castellanas tras la firma en Nápoles, en 1437, de las paces entre Aragón, Castilla y Navarra. Unos años más tarde, en 1443, se tiene noticia de que doña Aldara, sobrina del condestable don Alvaro de Luna, lleva Ciria como dote de boda con don Carlos de Arellano, hijo del señor de los Cameros.